Το 1984 ιδρύεται το Ιόνιο Πανεπιστήμιο, η Βιβλιοθήκη του αρχίζει να λειτουργεί όμως ουσιαστικά από το 1985 με τη μορφή βιβλιοθηκών τμημάτων. Με την ίδρυση του Πανεπιστημίου στην περιουσία του περιήλθε και η Βιβλιοθήκη του Κέντρου Μετάφρασης και Διερμηνείας (ΚΕΜΕΔΙ), το οποίο μετεξελίχθηκε στο Τμήμα Ξένων Γλωσσών, Μετάφρασης και Διερμηνείας. Στη συνέχεια γίνονται αποδεκτές σημαντικές δωρεές, όπως αυτές του Αριστοτέλη Σίδερι, του Ανδρέα Δενδρινού, του Αλκιβιάδη Προβατά, του Αθανασίου Πολίτη κ.ά., που σχηματίζουν τον πρώτο πυρήνα της συλλογής. Όσο αναπτύσσεται το Πανεπιστήμιο, η Βιβλιοθήκη δημιουργεί νέες τμηματικές βιβλιοθήκες, οι οποίες τελικά λειτουργούν σε 5 χωριστά κτίρια, με ενιαία όμως οργάνωση, συστήματα, κανόνες και πολιτική.

Tο 1992 γίνεται η πρώτη απόπειρα αυτοματοποίησης, με το ελληνικής κατασκευής σύστημα PLAS που αποτελεί και την αρχή για τη νέα εποχή της Βιβλιοθήκης. Η πλήρης αυτοματοποίηση και εκσυγχρονισμός της Βιβλιοθήκης όμως ξεκινάει λίγο αργότερα, με το πρώτο και δεύτερο πρόγραμμα ΕΠΕΑΕΚ και την εφαρμογή του πληροφοριακού συστήματος Advance.

Το 2004 η Βιβλιοθήκη σε συνεργασία με το Τμήμα Αρχειονομίας-Βιβλιοθηκονομίας διοργανώνει το 13^ο Πανελλήνιο Συνέδριο Ελληνικών Ακαδημαϊκών Βιβλιοθηκών με κεντρικό θέμα «Μετα-Βιβλιοθήκες : Οι Βιβλιοθήκες μετά το Διαδίκτυο και τον Παγκόσμιο Ιστό : προς μια νέα λογική συγκρότησης, λειτουργίας και εργαλείων».

Το 2012 οι βιβλιοθήκες τμημάτων μεταστεγάζονται στο νέο κτίριο της Κεντρικής Βιβλιοθήκης, όπου ενοποιούνται οι συλλογές των βιβλιοθηκών των τμημάτων και υλοποιείται ένα όνειρο χρόνων. Επιπλέον της Κεντρικής Βιβλιοθήκης, για λειτουργικούς και εκπαιδευτικούς λόγους, παραμένουν δύο μονάδες: η Μονάδα του Τμήματος Μουσικών Σπουδών, που διατηρεί τις παρτιτούρες και τα CD και η Μονάδα του Τμήματος Ιστορίας με μια μικρή συλλογή για μεταπτυχιακούς φοιτητές.

Η Βιβλιοθήκη και Κέντρο Πληροφόρησης, όπως μετονομάζεται βάσει του Ν.3404/2005, ως μέλος του Συνδέσμου Ελληνικών Ακαδημαϊκών Βιβλιοθηκών, επιλέγει από το 2011 να συμμετάσχει στο Ενιαίο Ολοκληρωμένο Σύστημα Διαχείρισης Ακαδημαϊκών Βιβλιοθηκών ILSaS. Έτσι, από την υλοποίηση του έργου, το 2015, εργάζεται με το πληροφοριακό σύστημα Sierra, ενώ παράλληλα συμμετέχει σε τρεις Επιτροπές (Καταλογογράφησης, Καθιερωμένων όρων και Περιοδικών) με ισάριθμα μέλη του προσωπικού της για την συνδιαμόρφωση της κοινής πολιτικής στα αντίστοιχα θέματα.

Από το 2015 επίσης, η Βιβλιοθήκη και Κέντρο Πληροφόρησης είναι μέλος του Συνεργατικού Δικτύου Διαθετών Προσβάσιμης Βιβλιογραφίας για Εντυπο-ανάπηρα Άτομα AMELib, που λειτουργεί στο πλαίσιο του Συνδέσμου Ελληνικών Ακαδημαϊκών Βιβλιοθηκών.

Τον Οκτώβριο του 2018 τίθεται σε εφαρμογή ο Ν. 4559/2018, σύμφωνα με τον οποίο το ΤΕΙ Ιονίων Νήσων καταργείται ως αυτοτελές νομικό πρόσωπο και εντάσσεται στο Ιόνιο Πανεπιστήμιο. Έτσι, η Βιβλιοθήκη και Κέντρο Πληροφόρησης πλέον συνιστά ένα δίκτυο βιβλιοθηκών με την Κεντρική Βιβλιοθήκη στην Κέρκυρα και Μονάδες και/ή Παραρτήματα στην Κέρκυρα, στην Κεφαλονιά, στη Ζάκυνθο και στη Λευκάδα.

Το 2022 η Βιβλιοθήκη διοργάνωσε το 28ο Πανελλήνιο Συνέδριο Ακαδημαϊκών Βιβλιοθηκών με θέμα «Πράσινες και βιώσιμες ακαδημαϊκές βιβλιοθήκες στη μετα-COVID εποχή».